Изменение нейропластичности на уровне синапсов происходит несколькими путями. Например, количество и распределение синапсов может значительно изменяться при обучении новому навыку или в ходе восстановления после повреждения периферических частей тела или самого мозга. Даже у взрослых животных некоторые нейроны могут создавать новые синапсы, что способствует укреплению связи с отдельными или со всеми целевыми нейронами. Возможен и обратный процесс, когда одни нейроны ликвидируют синапсы, тем самым ослабляя связь с другими. Степень влияния каждого синапса на конкретный нейрон также может значительно изменяться в зависимости от того, что происходит с нашим мозгом. Фактически любой стимул может изменить тонкую микроструктуру и функцию сотен триллионов синаптических связей, посредством которых осуществляется контакт между десятками миллиардов нейронов коры.

Посвятив более десяти лет изучению пластичности мозга, летом 2005 года я предложил нейробиологу Эрику Томсону, работавшему в моей лаборатории в Университете Дьюка, весьма неортодоксальный способ попытаться понять, насколько далеко распространяется данное явление. Мы разработали эксперимент со взрослыми крысами, с помощью которого хотели проверить, поможет ли максимальная степень пластичности приобрести совершенно новые ощущения в дополнение к традиционным, с которыми животные родились (тактильным, зрительным, слуховым, вкусовым, обонятельным, вестибулярным). Мы решили попробовать научить крыс «дотрагиваться» до невидимого инфракрасного света. Для этого нам потребовалось создать устройство, превращающее инфракрасное излучение от внешнего источника в поток электрических импульсов (именно этот язык мозг использует для передачи сообщений), которые дальше могут передаваться в первичную соматосенсорную кору животного – основную зону, ответственную за создание тактильных ощущений у млекопитающих. Направляя эти новые электрические стимулы в первичную соматосенсорную кору, мы хотели понять, смогут ли наши «киберкрысы» научиться обрабатывать инфракрасное излучение в качестве дополнительного элемента тактильного восприятия.

С этой целью Эрик сконструировал устройства, состоящие из нескольких инфракрасных сенсоров (от одного до четырех), и разместил их на голове у крыс (рис. 4.2). Каждый сенсор фиксировал инфракрасное излучение в пространственном секторе охватом около 90 градусов, что означает, что устройство с четырьмя сенсорами обеспечивало крысе полный обзор окружающего пространства в инфракрасном спектре. В соматосенсорной коре нашей целью был участок, называемый бочонком, который обрабатывает поступающие тактильные сигналы, возникающие при стимуляции усов крысы. Усы крыс, подобно кончикам пальцев у приматов, являются самыми чувствительными тактильными органами, а потому значительная площадь соматосенсорной коры мозга крыс вовлечена в обработку тактильных сигналов, создаваемых этими волосками на мордочке.

Рис. 4.2. Первая конфигурация инфракрасного нейропротеза, использованного Эриком Томсоном в экспериментах в нашей лаборатории. А: Схема камеры, в которой фиксировалось поведение крыс при решении задач на дискриминацию инфракрасного (IR) света. На внутренней поверхности большого (60 см) цилиндра симметрично установлены четыре порта с отверстиями для носа, источником IR и видимого света. B: Топографическое расположение четырех имплантатов в первичной соматосенсорной коре мозга крысы (S1), проводящих электрические сигналы от четырех детекторов IR. Сенсоры IR расположены под прямым углом по отношению друг к другу, каждый совмещен со своей парой стимулирующих электродов в S1. C: Частота стимуляции зависит от интенсивности IR в каждом сенсоре. Интенсивность каждого IR луча конвертируется в реальном времени в сигнал с разной частотой стимуляции в соответствующем канале. D: График в полярных координатах, отражающий ответ каждого сенсора IR в зависимости от угла, когда сенсорная антенна находится в фиксированной позиции по отношению к единственному активированному источнику IR. Точка на окружности (вверху справа) указывает относительное расположение источника IR. E: Профиль ответа, выраженного как полная ширина на половине высоты (FWHM), в зависимости от положения в камере. Черная точка соответствует положению активного источника IR, а FWHM – среднее значение FWHM для всех четырех сенсоров в данном положении (см. D). Если удаляться от источника или перемещаться вбок, профиль ответа сужается. Черная точка обозначает ситуацию, представленную на рисунке D. Hartmann K. et al. Embedding a Novel Representation of Infrared Light in the Adult Rat Somatosensory Cortex through a Sensory Neuroprosthesis. Journal of Neuroscience 36, no. 8, February 2016: 2406–24.

Мы начали эксперимент с того, что стали обучать крыс следить за пучком видимого света, подводившего их к лакомству. Когда они научились решать эту базовую задачу, мы подключили инфракрасные сенсоры Эрика, чтобы понять, смогут ли они находить угощение, фиксируя и отслеживая пучок инфракрасного излучения путем прикосновения. Для этого Эрик установил на внутренней поверхности круглой камеры, где во время эксперимента находились «киберкрысы», источники инфракрасного излучения в позициях 0, 90, 180 и 2700. Положение излучателей позволяло нам выборочным образом изменять источник луча во время эксперимента, чтобы мы могли быть уверены в том, что крысы находят угощение не с помощью обычных органов чувств. Поначалу мы встраивали крысам лишь один сенсор инфракрасного излучения. Животным потребовалось около четырех недель, чтобы научиться успешно «дотрагиваться» до инфракрасного луча и следовать вдоль него в поисках лакомства более чем в 90 % экспериментов.

В первых экспериментах наши «киберкрысы» демонстрировали очень интересные особенности поведения: поначалу они крутили головой в горизонтальной плоскости, как будто сканировали пространство вокруг себя в поисках сигнала; при появлении инфракрасного луча крысы всегда терли мордочку передними лапами, прежде чем начинали следовать за лучом в сторону конкретного излучателя. Хотя первое наблюдение показало, что крысы разработали собственную стратегию для обнаружения первых признаков появления инфракрасного луча, второе говорило скорее о том, что они чувствовали инфракрасное излучение, как будто их усики касались чего-то во внешнем пространстве. Однако на деле они ни до чего не дотрагивались. Это мозг крыс обучался обрабатывать поступающий сигнал инфракрасного света в качестве некоего действующего на усики тактильного стимула!

Хотя эти результаты уже были весьма обнадеживающими, самый большой сюрприз ждал нас чуть позже, когда Эрик начал анализировать записи электрической активности отдельных нейронов в соматосенсорной коре мозга наших крыс, следивших за инфракрасным излучением. Значительная доля их нейронов, которые раньше возбуждались только тогда, когда животные касались чего-либо усиками, теперь приобрели способность реагировать на присутствие в окружающей среде инфракрасного излучения (рис. 4.3).

Рис. 4.3. Отдельные нейроны соматосенсорной коры (S1, A) отвечают и на механическую стимуляцию усиков на мордочке животного (верхняя полоса, B), и на IR-излучение в случае крыс с имплантированным нейропротезом (нижняя полоса, C), передающим электрический стимул на первичную соматосенсорную кору (S1). Верхняя полоса, A: Уплощенные срезы коры в S1 полушариях мозга одного животного демонстрируют расположение электродов. Звездочки указывают места вживления электродов. B: Очень стойкие ответы для 15 нейронов S1 у того же животного, вызванные сенсорным стимулом и сопровождающиеся механическими отклонениями усиков, проявляются в виде четких пиков электрической активности нейронов на перистимулярных временных гистограммах (PSTH). Такой тактильный ответ нейронов был получен после обучения животных распознанию IR-сигналов. Ширина столбика гистограммы PSTH – 1 мс. C: PSTH описывает электрический ответ нейронов S1 на сигналы IR-стимуляции. Стрелки указывают на расположение нейронов в коре S1. Правый график отражает z-значение для потенциалов действия как функцию числа активированных стимулирующих каналов. Это типичная картина, при которой максимальный ответ наблюдается при одновременной активации двух каналов. C модификациями из работы: Hartmann K. et al. Embedding a Novel Representation of Infrared Light in the Adult Rat Somatosensory Cortex through a Sensory Neuroprosthesis. Journal of Neuroscience 36, no. 8, February 2016: 2406–24.