Возвышением Пожарский был обязан матери. В 1602 г. княгиня Пожарская попала в придворный штат жены Годунова Марии Григорьевны и дочери Ксении. Она сменила имя Ефросинья на Марию и получила должность «верховной боярыни» при Ксении. Здесь ей пришлось столкнуться с честолюбивыми устремлениями жены князя Бориса Лыкова, бывшей в том же звании при царице. Возник местнический спор. Женщины в те времена не могли судиться, и Пожарскому пришлось самому вести дело матери. В октябре 1602 г. он предъявил иск «в материно место» княгине Лыковой. Князь Дмитрий пользовался поддержкой Годунова, но для бояр Лыковы, сидевшие в боярах при Грозном, были выше Пожарских. Суд остался «невершеным», тем не менее Мария Пожарская утвердилась как «верховная боярыня» при Ксении. Когда в Россию вторгся «царевич Дмитрий», Пожарский пошел защищать царя Бориса. Он участвовал в битвах, в частности у села Добрыничи, где «царевич» был разгромлен.

После смерти Бориса и измены войска на сторону «Дмитрия Ивановича» перешли бояре. «Царевич» вступил в Москву, и все присягнули ему. Присягнул и стольник Пожарский. Новый государь был милостив и щедр. Пожарский не только сохранил чин стольника, но был назначен дворецким. На свадьбе царя «Дмитрия» и Марины он лично потчевал Юрия Мнишка, отца царицы. Нет никаких сведений, что Пожарский участвовал в заговоре Шуйского против «Дмитрия Ивановича». Круг заговорщиков был узок, а Пожарский не имел близких отношений с Шуйскими. Однако когда Василия Шуйского избрали царем, князь Дмитрий ему присягнул и служил до конца. Здесь проявляется главная черта Пожарского — верность присяге царю. Он мог по-разному относиться к искателям престола, но если искателя помазали на царство, Пожарский ему присягал и верно служил.

Пожарский доблестно воевал с Тушинским вором. Стоявшие под Москвой тушинцы стремились отрезать все пути снабжения столицы, и свободной оставалась лишь коломенская дорога. По ней в Москву подвозили хлеб и шли на подмогу ратные люди. Осенью 1608 г. тушинцы дважды пытались захватить Коломну, и воевода Иван Пушкин запросил царя о помощи. Шуйский выслал отряд во главе с воеводой Пожарским. Несмотря на малые силы, Пожарский напал на тушинцев в 30 верстах от Коломны и разбил их. Победа не принесла князю славы — Пушкин принес жалобу, что тот его умалил. Возник местнический спор, но так ничего и не решили. Через полгода князь Дмитрий снова отличился, разгромив отряд тушинского атамана Салькова. Теперь Шуйский оценил Пожарского и в июле 1609 г. наградил его поместьем в Суздальском уезде. Пожалование он сопроводил грамотой о том, что князь Дмитрий Михайлович «против врагов стоял крепко и мужественно, и к царю Василию и к Московскому государству многую службу и дородство показал... а на воровскую прелесть и смуту... не покусился, стоял в твердости разума своего крепко и непоколебимо безо всякия шатости».

В 1610 г. Шуйский послал Пожарского в Зарайск воеводой. Каменная крепость, расположенная к югу от Коломны, была ключом к южным воротам Москвы. Под началом Пожарского ключ был в надежных руках. Когда москвичи свели Шуйского с престола, Пожарский не пошатнулся и отразил попытки сторонников Вора захватить Зарайск. Не ограничившись обороной, он вышел за крепостные стены и выбил мятежников из Коломны. Он и в дальнейшем «ходил в разные места против воровских людей». Как убежденный противник Вора, Пожарский присягнул Владиславу, но скоро почувствовал обман: король Сигизмунд не желал посылать сына в Москву, и Россия осталась без царя. Поляки засели в Кремле и продолжали осаждать Смоленск. Призыв Прокопия Ляпунова созвать ополчение и изгнать поляков встретил полную поддержку князя Дмитрия. Очень скоро Ляпунову понадобилась его помощь.

Поляки и кремлевские изменники решили уничтожить восстание в зародыше. Зимой 1611г. против Ляпунова был отправлен из Москвы отряд Григория Сумбулова, а от поляков запорожцы. Они осадили Ляпунова в Пронске. Городок имел деревянные стены, а у Прокопия было всего 200 ратных, так что гибель его казалась неизбежной. Положение спас Пожарский, поспешивший со своим войском к Пронску. Узнав о его подходе, Сумбулов снял осаду и направился к Зарайску, чтобы его захватить, пока там нет Пожарского. Но князь Дмитрий успел вернуться и под стенами Зарайска разбил Сумбулова. Потом, собрав зарайских и коломенских служилых людей, повел их в Рязань к Ляпунову. Об этом часто забывают, но Дмитрий Пожарский стоит у истоков не только Второго, но и Первого земского ополчения.

Обстоятельства появления Пожарского в Москве весной 1611 г. неизвестны. Скорее всего он прибыл, чтобы руководить восстанием москвичей, когда к городу подойдут ополченцы Ляпунова. Но восстание началось слишком рано. 19 марта на рынке между русскими и поляками случилась драка, и комендант Кремля Госевский, решив упредить восстание, приказал рубить москвичей. Поляки перебили 6 или 7 тыс. безоружных горожан в Китай-городе, но когда попытались захватить Белый город, наткнулись на жёсткий отпор. В Белом городе находились стрелецкие слободы, и у людей было оружие. Укрываясь за баррикадами и деревянными щитами, москвичи в упор расстреливали польских конников. Особо отличился Пожарский, укрепившийся на Сретенке. Пушкари доставили ему несколько пушек, и князь встретил врага пушечной стрельбой. Он втоптал поляков обратно в Китай-город и устроил острожек-крепостцу у церкви Введения Богородицы. Поляки были в отчаянии, но на помощь пришел предатель-боярин Михаил Салтыков, предложивший сжечь Москву. Для начала он поджёг свой дом.

Всю ночь горела Москва. Наутро Госевский отправил в Белый город немцев наёмников, приказав жечь дома и убивать всех подряд. Запылало и Замоскворечье. Люди, спасаясь от пожара, побежали из Москвы. Дольше всех держался Пожарский. Весь день он бился у Введенского острожка, не давал жечь окрестные дома, пока, ослабев от ран, не пал на землю и заплакал, «не терпя видети толикия скорби людям» и желая лучше умереть. Немногие оставшиеся ратники подхватили воеводу и вывезли из пылающей Москвы в Троице-Сергиеву обитель. Подлечившись в монастыре, князь уехал в суздальскую родовую вотчину, в село Мугреево. Там осенью 1611 г. его нашли нижегородские послы, приехавшие просить князя возглавить ополчение, собиравшееся в Нижнем Новгороде.

Начало Второго земского ополчения. О начале земского ополчения, освободившего Москву, известно совершенно недостаточно. Неизвестна дата знаменитой речи Минина и обстоятельства, побудившие его к выступлению. Грамоты от духовенства, полученные нижегородцами осенью 1611 г., не призывали к ополчению. В грамоте Гермогена от 25 августа 1611 г. патриарх заклинает не дать казакам выкликнуть на царство «Маринкина» сына, но ничего не говорит о созыве нового ополчения. Нет оснований верить и келарю Авраамию, утверждавшему, что на Кузьму повлияли грамоты из Троицкого монастыря. Троицкие грамоты призывали поддержать стоявшее под Москвой первое ополчение, а не созывать новое. На Кузьму Минина влияла сама жизнь и настроение народа — возмущение, отчаяние и надежда на Бога.